Tak pisał patriarcha rzymski Gelazjusz (+496) o relacjach państwo-Cerkiew:
Jeśli władcy świeccy boją się zagarnąć w swoje ręce te sprawy duchowe i uznają, że nie należą one do kompetencji tego, któremu dana jest władza rozstrzygać jedynie o rzeczach ziemskich, a nie rządzić Boskimi, to jakim prawem ośmielają się oni wyrokować o ludziach, którym powierzone jest kierowanie sprawami Bożymi” Zdarzało się wszakże przed przyjściem Chrystusa, że niektórzy, w symboliczny sposób i to w zakresie ograniczonym do sfery materialnej, byli równocześnie królami i kapłanami. Tak rzecz miała się z Melchizedekiem, jak poucza historia święta (Rdz 14, 18). Przykład ten naśladował także diabeł w stosunku do swoich zwolenników, gdyż on zawsze, jak prawdziwy tyran, stara się zagarnąć to, co przynależy jedynie do kultu Bożego. Dlatego to władcy pogańscy zwali się Maximi Pontifices. Jednakże po przyjściu prawdziwego Króla i Arcykapłana w jedynej osobie, już ani władca nie przybierał tytułu arcykapłana, ani arcykapłan nie pretendował do godności królewskiej, choć przecież członki Jego, to jest prawdziwego Króla i Arcykapłana mocą swego uczestnictwa we wzniosłej naturze, przybrały, wedle Pisma, obie godności w świętym uszlachetnieniu w ten sposób stanowiąc plemię królewskie i kapłańskie zarazem. Albowiem Chrystus, pomny ludzkiej ułomności, Swoim wspaniałym ustanowieniem, mającym na celu zbawienie swoich wyznawców, tak właśnie rozdzielił funkcje obu władz, przydzielając każdej właściwe pola działania i odrębne godności, ponieważ chciał, aby Jego wyznawcy osiągali zbawienie przez pokorę i nie ulegali zarozumiałości, lecz aby i cesarze chrześcijańscy potrzebowali kapłanów ze względu na życie wieczne i kapłani stosowali się do rozporządzeń cesarskich w sprawach ziemskich; aby działalność duchowa nie uległa naciskowi rzeczy materialnych, gdyż bojownik Boży nie wikła się w sprawy tego życia i odwrotnie, aby ten, kto uwikłany jest w sprawy świeckie, nie wywoływał wrażenia, że pretenduje do rządzenia sprawami Boskimi i aby obie strony w pełnieniu swych funkcji zachowały skromność i żadnej nie ponosiła ambicja, by posiąść obie godności, lecz kompetencja każdej z nich dostosowana była do szczególnego charakteru jej działalności.
Powyższy pogląd dokładnie oddaje symbolika dwugłowego orła, uznawanego za symbol prawosławia – dwie głowy symbolizują dwie władze, duchową i świecką. Jedna korona symbolizuje zjednoczenie tych władz w jednym chronionym przez Boga państwie oraz sojusz obu w władz w trosce o lud – wiernych i obywateli. Dwugłowy orzeł występował w każdym prawosławnym państwie – Bizancjum/Grecji, Rosji, Serbii, Czarnogórze i Rumunii. Najnowsze okrycia udowadniają także istnienie symbolu dwugłowego orła na terenach Rusi przedmongolskiej oraz Bułgarii, w której pojawiał się nawet na monetach jako symbol państwowy.
Pierwszym królem Izraela był Saul, który został wybrany przez Boga. Królowie izraelscy stali się pomazańcami Bożymi, czyli namiestnikami, na których Bóg nałożył odpowiedzialność za powierzony im lud. System sprawowania władzy, której źródłem jest Bóg, pośrednikiem król/car/cesarz, a przedmiotem lud, nazywana jest autokracją (ros. samodzierżawiem) lub monarchią. Władcy bizantyjscy postrzegali swoje cesarstwo nie jako kontynuację tradycji starożytnego Rzymu, ani tym bardziej tradycji helleńskiej, ale jako bezpośredniego następcę monarchii izraelskiej Starego Testamentu. Monarchia w Biblii nie jest kwestionowana, należy być podległym nawet Nabuchodonozorowi czy Augustowi, jeśli oni rządzą, chociaż nie są pomazańcami Bożymi. W chrześcijaństwie nigdy nie było buntu czy anarchizmu, dlatego chrześcijanie byli najbardziej posłusznymi obywatelami (co podkreślał św. Jan Złotousty) i akceptowali nawet rządy pogańskich cesarzy, jeśli ich władza była legalna.
W Bizancjum Cerkiew i państwo były postrzegane jako dwa filary społeczeństwa – dusza i ciało. Pisał o tym historyk cerkiewny Euzebiusz w IV wieku, mówiąc, że chrześcijańskie Cesarstwo Rzymskie jest ziemskim odbiciem (ikoną) Królestwa Niebieskiego. To samo pisał 12 wieków później św. Dymitr Rostowski o nowym Cesarstwie Rzymskim – Carstwie Rosyjskim.
Bizantyjska teologia monarchii akcentowała potęgę pomazańców Bożych, co często skutkowało powstawanie zachodnich interpretacji, przypisujących Bizancjum cezaropapizm oraz uważanie się władców za bogów. Cesarz Andronik Komnin pisał: Nie ma niczego takiego, co by nie mogło być naprawione przez cesarzy. Nie ma ani jednego bezprawnego uczynku, którego by nie mogli zniszczyć swoją siłą.
Nawiązując do postanowień 7 Soboru Powszechnego, głównym zadaniem Cerkwi i prawosławnego carstwa powinno być zachowanie wiary prawosławnej do końca czasów. Tak pisał o tym patriarcha Konstantynopola Atanazy I (+1310): Dopóki Cesarstwo będzie szczerze wypełniać wszystkie święte przykazania Chrystusa wraz z wiarą prawosławną, dobrobyt i Cesarstwo będą trwać do końca świata, zgodnie z przepowiednią. Lud Boży został wrzucony w ręce Izmaela (tj. muzułmanów) za ich rozpusty i czary… To nie siła wroga i jego sztuka walki jest przyczyną naszych porażek, ale nasze pełne namiętności i braku skruchy oddanie grzechowi.
I tak upadło Cesarstwo Wschodnio-Rzymskie, zwane na zachodzie Bizancjum, by odciąć je od korzeni rzymskich, aby móc przypisać je sobie. Upadło przez narastające zepsucie, a ostatecznym ciosem było całkowite odejście od wiary, które tylko przypieczętowało upadek państwa. Tak samo postrzegano upadek II Carstwa Bułgarskiego.
Gdy Ruś zrzucała mongolskie jarzmo (w którym Cerkiew miała liczne przywileje) i formowało się jedno państwo, Wielkie Księstwo Moskiewskie, które jako jedyne niepodległe wówczas państwo prawosławne (Mołdawia była lennikiem Polski, a Serbia Turcji) i ze względu na konotacje dynastyczne stało się nowym Cesarstwem Rzymskim, a Moskwa trzecim Rzymem. Nie był to bynajmniej pomysł tylko rosyjski. Taki pogląd wyrażali nawet kupcy z Bałkanów, którzy przyjeżdżali do Rosji. Poznając kulturę i obyczaje sami uznali to państwo za nowe imperium prawosławne, mające troszczyć się o wszystkich prawosławnych na świecie.
Pierwsi kniaziowie oraz carowie doskonale znali Pismo Święte. Iwan III był także znawcą ustawu cerkiewnego, a do historii przeszedł jego spór z metropolitą Moskwy Gerontijem, któremu kniaź zarzucał, że ten nie szedł z wschodzącym słońcem dookoła Soboru Uspieńskiego w Moskwie podczas jego wyświęcania.
Jednakże system dwuwładzy czyli rozdzielenia władzy duchownej od świeckiej oraz ich równowagi był zachowany. Z trudem, ale przetrwał także okres carowania Iwana Groźnego, który dopuścił się wielu zbrodni na duchownych m.in. zabójstwa św. metropolity moskiewskiego Filipa II. System dwuwładzy utrzymał się do czasów cara Aleksieja Michajłowicza. Był on człowiekiem bardzo oczytanym, wykształconym i zatroszczonym o Cerkiew. W duchu reprezentował w pewien sposób wartości renesansowe (w pozytywnym znaczeniu) – doceniał nauki ścisłe i humanistyczne oraz był wielkim mecenasem sztuki. Pomimo tego, że był jednym z największych carów postanowił zaburzyć tradycyjną równowagę władz i przypisać władzy świeckiej kompetencję władzy duchowej. W 1649 roku powołano instytucję Monastyrskij Prikaz, która miała zarządzać dobrami cerkiewnymi oraz pełnić rolę sądu cerkiewnego. Bardzo przeciwny był temu metropolita nowogrodzki Nikon, późniejszy patriarcha. Na soborze zdejmującym Nikona z urzędu patriarszego, w 1667 rozwiązano Monasyrskij Prikaz i przyznano Nikonowi rację, jednakże jedno naruszenie systemu dwuwładczego Rusi przełamało pewną barierę. Istotne też było, że przez dążenia cara oraz patriarchy de facto Carstwo odeszło od prób tworzenia Trzeciego Rzymu i skupiło się na odrodzeniu Drugiego Rzymu, którego centrum miałby być wyzwolony Konstantynopol, którego zdobycie było głównym celem polityki rosyjskiej do 1917 roku.
W 1700 roku zmarł patriarcha Adrian, jednak car Piotr I nie zgodził się na wybór nowego patriarchy, czym pierwszy raz naruszył dwuwładzę, którą później całkowicie zlikwidował. Piotr I zafascynowany był ustrojem protestanckim z władcą jako głową kościoła narodowego. To samo chciał wprowadzić w swoim państwie. Powołano instytucję “oberprokuratora”, która w czasach piotrowskich de facto rządziła Cerkwią w imieniu cara (później uprawnienia regularnie zmniejszano). Niektóre źródła mówią także o wymuszaniu naruszenia tajemnicy spowiedzi ze strony władz świeckich. Z pism niektórych carów i caryc XVIII wieku można wyczytać, że prawosławie i protestantyzm był dla nich tym samym, tylko że prawosławie obfitowało w większą ilość zabobonu lub było po prostu ludową wersją protestantyzmu
Podsumowując: coś co na zachodzie nazywa się cezaropapizmem i jest częstym zarzutem wobec Prawosławia nie jest żadnym dogmatem Cerkwi ani stanem domyślnym relacji państwo-Cerkiew. Jest to obca innowacja, przeszczepiona do prawosławia z zachodu i oparta o pychę władcy, który sam nie do końca rozumie czym jest wiara w której był ochrzczony i próbuje ją modyfikować pod siebie.
